Fue uno de los defensas más eficientes del fútbol europeo, por su imponente físico y una condición física que lo hace ser un fiero defensor tanto en los clubes que jugó como en la selección neerlandesa.
Actuó en algunos clubes de su país, como el FC Zwolle y el SC Cambuur, antes de emigrar al PSV Eindhoven, en 1995. Con el club de Eindhoven ganó 1 Eredivisie, 2 Copas de los Países Bajos y 2 Supercopas de los Países Bajos.
En 1998 fue traspasado al Manchester United por 16,7 millones de euros. En su primera campaña participó en la consecución del trébol del fútbol inglés: conquistar la Liga inglesa; la Copa inglesa y la Liga de Campeones de la UEFA en un mismo año. También consiguió la Copa Intercontinental. El neerlandés se convirtió en figura del tercer título de liga consecutivo del Manchester.
Fue nombrado mejor defensa de la Liga de Campeones dos años consecutivos, en 1999 y en 2000.
Luego, fue vendido al SS Lazio, de Italia, en 26,8 millones de euros. Su carrera se vio truncada cuando en un examen antidoping dio positivo, por consumir nandrolona. Stam fue suspendido por cuatro meses, y luego de esta sanción, ayudó al equipo a quedar cuarto en la Liga Italiana en la temporada 2003-2004 y a conseguir una Copa italiana.
En 2004 fue fichado por el AC Milan, y fue subcampeón de Europa, tras caer con los rossoneri en la final de la Liga de Campeones de la UEFA ante el Liverpool FC.
En julio de 2006 se convirtió en nuevo jugador del Ajax Ámsterdam, donde el vínculo con los ajacied se ajustó por dos temporadas. Desde que llegó fue el capitán del equipo. Como tal, ganó la Supercopa de los Países Bajos y la Copa de ese mismo país.
El 29 de octubre de 2007 anunció su retirada a los 35 años, por la lesiones que llevaba arrastrando desde hacía ya un tiempo.
Pese a los problemas del pasado en Italia, es considerado uno de los mejores defensas de su país y de todo el mundo.
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